Обновлено 24-3-2006 

Защищает ли мирмекоморфия жуков от Японских лягушек

Kentaro TANIGUCHI1, 2, M. MARUYAMA3, T. ICHIKAWA1 and Fuminori ITO1 F. Ito Email: ito@ag.kagawa-u.ac.jp (1) Laboratory of Entomology, Faculty of Agriculture, Kagawa University, Ikenobe, Miki 761-0795, Japan (2) Present address: Kurata 422-42, Okayama 703-8265, Japan (3) Department of Zoology, National Science Museum, Hyakunin-cho 3-23-1, Shinjuku-ku, Tokyo 169-0073, Japan A case of Batesian mimicry between a myrmecophilous staphylinid beetle, Pella comes, and its host ant, Lasius (Dendrolasius) spathepus: an experiment using the Japanese treefrog, Hyla japonica as a real predator

"Insectes Sociaux", 2005, Volume 52, No 4, Pages 320 - 322

     
      Ниже я предлагаю свой частичный перевод этой статьи, а также СПИСОК литературы из оригинальной статьи. Смотрите:
ВВЕДЕНИЕ, МАТЕРИАЛ, РЕЗУЛЬТАТЫ, ДИСКУССИЯ, СПИСОК литературы.

      АВТОРЕФЕРАТ. Некоторые мирмекофильные животные демонстрируют мирмекоморфию, однако, её адаптивное значение остается все ещё спорным вопросом. Авторы исследовали возможную выгоду Batesian мимикрии между мирмекофильными жуками стафилинидами Pella comes и их видом хозяином муравьем Lasius (Dendrolasius) spathepus, с использованием обычного хищника, поедающего этого муравья - Японской древесной лягушки Japanese treefrog, Hyla japonica. В полевых условиях лягушка H. japonica с "удовольствием" поедала различных муравьев и других насекомых, но в лабораторных экспериментах земноводные отказывались от питания муравьями вида L. spathepus. Муравей L. spathepus был сильно репеллентным для этих лягушек, в то время как жук P. comes был потенциально приемлем. After repeated contacts with L. spathepus which led to its avoidance the treefrogs started to reject P. comes as well. This suggests that myrmecomorphy is beneficial to P. comes, reducing the risk of predation, and that it, may represent a case of Batesian mimicry.

Другие наши обзоры по ЛАЗИУСАМ и ЛЯГУШКАМ: Ядовитые лягушки и муравьи

©2006, Владислав Красильников (перевод, комментарии). Всякое использование без согласования с автором и без активной гиперссылки на наш сайт преследуется в соответствии с Российским законодательством об охране авторских прав.

      ВВЕДЕНИЕ

      Мирмекоморфия (Myrmecomorphy), или феномен морфологического сходства с муравьями, довольно часто обнаруживается у мирмекофильных животных (Holldobler and Wilson, 1990). Однако адативное значение такого сходства остается ещё довольно спорным (Kistner, 1979; McIver and Stonedahl, 1993; Cushing, 1997). Поскольку у муравьев, как правило, отсутствуют развитые защитные механизмы против хищников (Buschinger and Maschwitz, 1984; Redford, 1987), некоторые авторы считают, что мирмекоморфия некоторых видов представляет случай Batesian mimicry, когда съедобный вид мимикрируя под несъедобного муравья избегает хищников (Holldobler and Wilson, 1990). When such morphological similarity is benefificial for the coexistence of the myrmecophile with its host ants, e.g. when it helps to evade attacks by the host ants, the phenomenon is called Wasmannian mimicry (Wasmann, 1925; Rettenmeyer, 1970; Kistner, 1979). Experimental investigations using visually guided vertebrate predators are useful to estimate the biological signifificance of ant mimics. К сожалению, это наблюдается очень редко, кроме недавнего исследования авторов этой же работы, обнаруживших необычный случай Batesian mimicry у муравьев Camponotus (Ito et al., 2004).
      Многочисленные виды мирмекофильных жуков стафилинид обнаружены внутри и около муравейников (Kistner, 1982). Муравейники Lasius (Dendrolasius) spp., могут включать богатую фауну стафилинид (Kistner,1982; Klimaszewski et al., 2005; Maruyama, 2005), среди которых и жуки Pella, одного из наиболее обычных родов в Японии. Жуки Pella spp. обычно обнаруживаются около муравьиных тропинок, где кормятся мертвыми муравьями и добычей их муравьев-хозяев (Yasumatsu, 1937; Kistner and Blum, 1971; Holldobler et al., 1981). Большинство видов Pella демонстрируют мирмекоморфию, напоминая муравьев-хозяев по цвету, форме и способу бега. До настоящего времени, значение морфологического сходства жуков Pella с их муравьями-хозяевами остается неисследованным. Здесь авторы сообщают об экспериментальных данных, доказывающих, что мирмекоморфия жуков Pella comes с муравьем Lasius (Dendrolasius) spathepus может помогать этим жукам избегать хищников. Следовательно, это может представлять все же другой случай Batesian mimicry между мирмекофилом и муравьем-хозяином.

      МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

      Лягушка Hyla japonica это один из наиболее обычных видов лягушек материковой Японии, которая обнаруживается в самых разнообразных условиях от полей до лесов. Они являются хищниками-генералистами, у которых муравьи являются одним из главных составных частей меню (Taniguchi et al., 2005). Their predatory behaviour is guided by visual stimuli. В июле и августе 2002 года были собраны 38 молодых древесных лягушек во вторичном лесу Miki, Kagawa Prefecture, в западной Японии, где довольно часто встречаются крупные колонии муравьев L. spathepus. The frogs were dissected to check their prey composition. Другие 37 лягушек были собраны в нескольких местах в Kagawa Prefecture, и были использованы в экспериментах на съедобность L. spathepus и P. comes. They were kept in large containers. Immediately before the experiment, we randomly picked up a frog and transferred it into a small container (210 × 130 × 150 mm) to observe its feeding behavior. The bottom of the container was covered with plaster. Before the experiment, each frog was subjected to food deprivation during three days.
      Жуки Pella comes были собраны с помощью ловушек (pitfall trapping by means of empty vinyl cups) диаметром 60 mm × 100 mm, расположенным рядом с муравейниками L. spathepus colonies. The beetles were then kept in a large container (210 × 140 × 60 mm). They were supplied with dead leaves and fed with mealworms.
      Для проверки сьедобности жуков Pella comes, их размещали перед лягушками каждые 10 min до до тех пор, пока лягушки не отказывались их поедать или until five beetles were swallowed by each of nine frogs. Если лягушка не нападала на жука в пределах 10 минуты, тогда авторы заключали, что лягушка прекратила кормиться ими.
      Далее, рабочие муравьи L. spathepus были предложены другой группе из 28 лягушек тем же способом, как и выше. Как только лягушки прекращали атаковать муравьев (см. Результаты), авторы предлагали жуков Pella для 11 из этих лягушек. The remaining frogs were used for the other experiment. If any of these frogs ignored the beetle, we offered a mealworm to confi rm whether or not the frog was still motivated to feed.

      РЕЗУЛЬТАТЫ

      Были исследованы желудки 38 древесных лягушек, в которых обнаружено 1027 жерта, включая 879 муравьев. Более того, 230 муравьев были найдены в их кишечнике. Лягушки питались 14 видами муравьев. Однако, вид L. spathepus не входил в их диету, несмотря на то, что эти муравьи были обычны в этих местах и условиях, где были собраны лягушки. Жуки Pella comes также не были обнаружены ни в одном желудке исследованных лягушек.
      Рабочие муравьи L. spathepus очень часто атакуют жуков Pella comes, когда сталкиваются с ними и в полевых и в лабораторных условиях. This indicates that morphological similarity of Pella is not effective to evade the attacks by the host ants.
      Все протестированные лягушки съедали от 2 до 5 экземпляров жуков Pella comes без каких-то необычных последствий для себя (average number of beetles attacked = 3.9 ± 1.3 SD, n = 9 frogs), что говорит о том, что P. comes вполне сьедобны для них. Однако, схватив муравья L. spathepus, лягушка всегда его выплевывала, что говорит о его отталкивающих особенностях. All frogs rejected L. spathepus after attacking one to six workers (average number of ants attacked = 1.8 ± 1.2 SD, n = 28 frogs). All frogs which had refused feeding on L. spathepus readily fed on mealworms after the experiment. Among 11 frogs who experienced the bad taste of L. spathepus, all showed interest in Pella comes, however, only two frogs actually fed on Pella comes (Fig. 1). Frogs which experienced a contact with L. spatephus responded to P. comes in a significantly different way than frogs which did not experience such contact (X2 test with Yates correction, x2 = 10.3, p = 0.0013). All frogs which did not attack Pella comes readily accepted mealworm larvae, which indicates that these frogs avoided Pella comes in spite of being hungry.


      ДИСКУССИЯ

      Многие муравьи рассматриваются неприемлимым источником пищи для большинства позвоночных хищников по причине их массовой агрессии, защитных химикатов, сильного жала и мандибул (Redford, 1987). Однако, экспериментальных доказательст наличия такого эффекта до сих пор имеется недостаточно. Результаты данного исследования показали, что муравей Lasius spathepus обладает отпугивающим эффектом для хищных Японских древесных лягушек H. japonica. Кроме того, хорошо известно, что муравьи подрода Lasius (Dendrolasius) spp. имеют крупные мандибулярные железы, продуцирующие сильно пахнующие вещества, включая дендролазин и citronellal, и т.д. (Holldobler and Wilson, 1990). Some of these species produce chemicals characterized by strong insect toxicity (Buschinger and Maschwitz, 1984). Our experiments did not clarify which substances are responsible for the repellent effect of L. spathepus on treefrogs. This remains to be studied in future.
      Колонии муравьев Lasius (Dendrolasius) spp. содержат многие виды мирмекофилных стафилинидных жуков, различающихся по степени их интеграции в социальную структуру (Kistner, 1982). Как заметили ещё Holldobler and Wilson (1990), морфологическое сходство с муравьями очевидно связано со степенью их мирмекофильной интеграции в жизни муравейника: жуки, живующие внутри муравейника, обычно совершенно не похожи на самих муравьев, тогда как живущие за пределами гнезда могут демонстрировать мирмекоморфию. Hence, Holldobler and Wilson (1990) suggest that these myrmecomorphic beetles are Batesian mimics of ants. Our results support their hypothesis. The fact that Pella comes is attacked by their host ant workers but avoided by vertebrate predators which had experienced the repellent taste of the host ants indicates that P. comes is a Batesian mimic of L. spathepus, rather than a Wasmannian mimic of that species. Недавно, Maruyama et al. (2003) описали новый вид жуков-стафилинид Drusilla inflatae, который показывает необычное морфологическое сходство с их муравьем-хозяином Crematogaster inflata. А поскольку муравей C. inflata совершенно не съедобный вид (Ito et al., 2004), то значит жук Drusilla inflatae демонстрирует Batesian mimic. Таким образом, Batesian mimicry оказывается распространенным явлением среди мирмекофильных жуков стафилинид.


      ЛИТЕРАТУРА

1. Buschinger A. and Maschwitz U. 1984. Defensive behavior and defensive mechanisms in ants. In: Defensive Mechanisms in Social Insects (H.R. Hermann, Ed), Praeger, New York, pp 95–150
   
   
2. Cushing P.E. 1997. Myrmecomorphy and myrmecophily in spiders: a review. Florida Entomol. 80: 165–193
   www.fcla.edu/FlaEnt/ (PDF-КОПИЯ статьи)
   
   
3. Holldobler B., Moglich M. and Maschwitz U. 1981. Myrmecophilic relationship of Pella (Coleoptera: Staphylinidae) to Lasius fuliginosus (Hymenoptera: Formicidae). Psyche, 88: 347–374
   
   
4. Holldobler B. and Wilson E.O. 1990. The Ants. Belknap Press of Harvard University, Cambridge, MA. 732 pp
   
   
5. Ito F., Hashim R., Yek S.H., Kaufmann E., Akino T. and Billen J. 2004. Spectacular Batesian mimicry in ants. Naturwissenschaften, 91: 481–484. (см.здесь).
   
   
6. Kistner D.H. 1979. Social and evolutionary signifi cance of social insect symbionts. In: Social Insects, Vol. I (H.R. Hermann, Ed) Academic Press, London, pp 339–413
   
   
7. Kistner D.H. 1982. The social insects’ bestiary. In: Social Insects, Vol. III (H.R. Hermann, Ed) Academic, London, pp 1–244
   
   
8. Kistner D.H. and Blum M.S. 1971. Alarm pheromone of Lasius (Dendrolasius) spathepus (Hymenoptera: Formicidae) and its possible mimicry by two species of Pella (Coleoptera: Staphylinidae). Ann. Entomol. Soc. Am. 64: 589–594
   
   
9. Klimaszewski J., Pelletier G., Maruyama M. and Hlavac P. 2005. Canadian species of the Zyras group of genera and review of the types from America north of Mexico (Cololeoptera, Staphylinidae, Aleocharinae). Rev. Suisse Zool. 122: in press
   
   
10. Maruyama M., 2005. Revision of the myrmecophilous genus Pella (Coleoptera, Staphylinidae, Aleocharinae) from Palearctic Region. Nat. Sci. Mus. Monographs 28: in press
    
    
11. Maruyama M, Yek S.H., Hashim R. and Ito F. 2003. A new myrmecophilous species of Drusilla (Coleoptera, Staphylinidae, Aleocharinae) from Peninsular Malaysia, a possible Batesian mimic associated with Crematogaster infl ata. Jpn J. syst. Ent. 9: 267–275
    
    
12. McIver J.D. and Stonedahl G. 1993. Myrmecomorphy: morphological and behavioural mimicry of ants. Annu. Rev. Entomol. 38: 351–379
    МУРАВЬИ. Formicidae, Acromyrmex fracticornis, Acanthomyrmex, Bothriomyrmex, Camponotus, Camponotus femoratus, Camponotus saundersi, Camponotus sericeiventris, Cephalotes atratus, Crematogaster limata, Eciton, Eciton burchelli, Ectatomma ruidum, Formica, Formica fusca, Formica neogagates, Formica obscuripes, Formica rufa gp., Lasius, Monomorium, Myrmica, Neoponera villosa, Oecophylla, Oecophylla smaragdina, Pachycondyla obscuricornis, Pachycondyla villosa, Paracryptocerus, Pogonomyrmex, Pseudomyrmex, Pseudomyrmex flavidulus, Pseudomyrmex gracilis, Pseudomyrmex oculatus, Pseudomyrmex tenuis, Solenopsis, Strumigenys, Tapinoma sessile, Veromessor, Zacryptocerus.
    МИРМЕКОМОРФИЯ. ПАУКООБРАЗНЫЕ. Acarina, Pyemotidae, Perperipes, Araneida, spider, Misumenops, Sassacus papenhoei, Tutelina similis, Aphantochilidae, Aphantochilus, Aphantochilus rogersi, Bucranium, Araneidae, Melychiopharis, Micrathena, Clubionidae, Corinnidae, Apochinomma, Castianeira memnonia, Castianeira rica, Corinna, Corinna vertebrata, Mazax, Mazax pax, Mazax rettenmeyeri, Myrmecium, Myrmecium guonelly, Myrmecotypus, Sphecotypus, Strophius nigricans, Eresidae, Seothyra, Gnaphosidae, Micaria, Philodromidae, Tibellus, Salticidae, Belippo, Consingis, Cosmophasis, Habronattus mexicanus, Martella, Myrmarachne, Myrmarachne legon, Myrmarachne lupata, Paradamoetas, Peckhamia, Phidippus clarus, Sarinda, Synageles, Synageles occidentalis, Synemosyna, Synemosyna americana, Synemosyna aurantiaca, Zuniga magna, Theridiidae, Anatea, Cerocida, Coleosoma, Helvibis, Thomisidae, Amyciaea, Amyciaea forticeps, Zodariidae, Storena, Zodarium,
    ЖУКИ. Coleoptera, Anthicidae, Anthicus, Formicomus, Notoxus, Anthribidae, Eugonops, Eugonus, Brentidae, Eremoxenus, Bruchidae, Acanthoscelides, Buprestidae, Agrilus, Carabidae, Atractonota, Colliuris, Lachnophorus, Cerambycidae, Clytellus, Cyclocranium, Epania, Eplophorus, Halme, Mesolita, Oberea, Ochyra, Pertyia, Chrysomelidae, Hockingia, Isnus, Cleridae, Enolerus, Phyllohaenus, Colydiidae, Ethelema, Curculionidae, Coelonertus, Copturus, Eulechriops, Helleriella, Pselaphidae, Attapsenius, Scydmaenidae, Phagonophana, Staphylinidae, Attonia, Crematoxenus, Ecitomorpha nevermanni, Mimanomma, Mimeciton, Myrmedonia, Pheigetoxenus.
    ДВУКРЫЛЫЕ. Diptera, Chloropidae, Apterosepsis, Cypselomatidae, Formicosepsis, Micropezidae, Badisis, Metopochetus, Neurochaetidae, Neurochaeta, Platystomatidae, Angitula, Giraffomyia, Scatopsidae, Scatopse, Syringogastridae, Syringogaster, Syrphidae, Microdon.
    КЛОПЫ. Hemiptera, Heteroptera, Alydidae, Aldydus, Dulichius, Hyalymenus, Riptortus, Enicocephalidae, Didymocephalus, Lygaeidae, Aegyptocoris, Barberocoris, Mimobius, Neocattarus, Pamphantus, Miridae, Aitkenia, Alepidella, Anapus, Arafuramiris, Auricillocoris, Barberiella, Cleotomiris, Cleotomiroides, Coquillettia, Coquillettia insignis, Crytopeltocoris, Dacerla, Gulacylapus, Hallodapus, Karoocapsus, Leaina, Mexicomiris, Mimoceps, Myrmecomiris, Myrmecoris, Myrmecophyes, Nichomachus, Nicostratus, Orectoderus, Orectoderus obliquus, Paradacerla formicinus, Paraxenetus, Phoradendrepulus, Pilophorus, Pithanus, Pronotocrepis clavicornis, Pseudopilophorus, Sericophanes, Surinamella, Systellonotus, Nabidae, Nabicula, Nabis, Pagasa, Pyrrhocoridae, Arraphe, Myrmoplasta, Saldidae, Saldoida.
    РАВНОКРЫЛЫЕ. Homoptera, Membracidae, Heteronotus.
    ПЕРЕПОНЧАТОКРЫЛЫЕ. Hymenoptera, Diapriidae, Bruchopria, Ecitovagus, Mimopria, Solenopsia, Dryinidae, Chalcogonatopus, Halpogonatopus, Encyrtidae, Encyrtus, Eupelmidae, Myrmecomimesis, Ichneumonidae, Gelis, Mutillidae, Ephutomorpha, Pappognatha, Pappognatha myrmiciformis, Mymaridae, Myrmecomymar, Orussidae, Ophrynella, Prussus, Pompilidae, Ageniella, Iridomimus, Pteromalidae, Myrmicolelaps, Tiphiidae, Diamma.
    БАБОЧКИ. Lepidoptera, Noctuidae, Homodes, Tinolius.
    ДРУГИЕ. Mantodea, Amorphoscelidae, Nesoxpilus, Hymenopodidae, Catasigerpes, Euantissa, Panurgica, Phyllocrania, Mantidae, Miomantis, Polyspilota, Tarachodes, Mantoididae, Mantoidea, Orthoptera, Tettigoniidae, Eurycorypha, Isopsers, Myrmecophana, Phasmida, Phasmatidae, Baculum, Extatosoma, Thysanoptera, thrip, Aeolothripidae, Franklinothrips, Phlaeothripidae, Compsothrips, Hartwigia, Leptogastrothrips.
    
    
13. Redford K.H., 1987. Ants and termites as food: patterns of mammalian myrmecophagy. In: Current Mammalogy I (H.H. Geroways, Ed). Plenum Press, New York, pp 349–399
    
    
14. Rettenmeyer C.W. 1970. Insect mimicry. Annu. Rev. Entomol. 15: 43–74
    
    
15. Taniguchi K., Tanaka H. and Ito F. 2005. Ants as prey of the Japanese treefrog Hyla japonica in an urban area of western Japan. Sociobiology, 45: 495–502
    
    
16. Wasmann E. 1925. Die Ameisenmimikry. Ein exakter Beitrag zum Mimikryproblem und zur Theorie der Anpassung. Gebrueder Bortraager, Berlin, 164 pp
    
    
17. Yasumatsu K. 1937. Lasius fuliginosus (Latr.) var. spathepus Wheeler and its synechthrans, Zyras comes Sharp and Zyras cognatus Markl; var japonicus Sharp. Nippon no Kochu 1: 47–51 (in Japanese)
    
    
    
    ***
    
    
    

©2006, Vladislav Krasilnikov (translation & supplement) 

Всякое использование без согласования с автором и без активной гиперссылки на наш сайт преследуется в соответствии с Российским законодательством об охране авторских прав.