|
Добавлено 18-09-2023
|
|
Ant phylogenomics reveals a natural selection hotspot preceding the origin of complex eusociality
|
|
Jonathan Romiguier, Marek L. Borowiec, Arthur Weyna, Quentin Helleu, Etienne Loire, Christine La Mendola,
Christian Rabeling, Brian L. Fisher, Philip S. Ward, and Laurent Keller.
E-mail:
jonathan.romiguier@umontpellier.fr
Ant phylogenomics reveals a natural selection hotspot preceding the origin of complex eusociality
|
|
|
|
Филогеномика муравьев выявляет "горячую точку" естественного отбора, предшествующую возникновению сложной эусоциальности.
РЕФЕРАТ. Эволюция эусоциальности позволила муравьям стать одной из наиболее заметных и экологически доминирующих групп организмов в мире. Значительное большинство из 14 000 видов муравьев, существующих в настоящее время, относится к формикоидам - 12.319 видов или 88,2% (ссылка 1) - кладе из девяти подсемейств (Formicinae, Myrmicinae, Dorylinae и другие, см. рис.1), демонстрирующих наиболее экстремальные формы репродуктивного разделения труда, большой размер колонии(2), полиморфизм рабочих(3) и длительная продолжительность жизни царицы(4). Восемь остальных подсемейств, не относящихся к формикоидам, менее изучены, их геномы до сих пор не секвенированы, а филогенетические связи неясны(5) - к этой кладе понероидов относится 1.575 видов или 11,3%. В результате секвенирования 65 геномов авторы получили надежную филогению 17 подсемейств муравьев, также получили высокую поддержку спорной клады лептаниломорфов (70 видов, или 0,5% из двух подсемейств, Leptanillinae и Martialinae) как сестринской группы для всех остальных современных муравьев. Более того, проведенный геномный анализ показал, что появление формикоидов сопровождалось повышенным числом муравьев и сопровождалось повышенным числом событий положительного отбора. Важно отметить, что три ведущие функции генов связаны с ключевыми особенностями сложной эусоциальности: ацетилирование гистонов участвует в дифференциации каст, ацетилирование генов - в дифференциации каст. в дифференциации каст, сайленсинг генов с помощью РНК - в стерильности рабочих особей, а аутофагия - в долголетии. Эти Результаты показывают, что ключевые пути, связанные с эусоциальностью, подвергались сильному отбору в меловом периоде. мелового периода, что позволяет предположить, что молекулярные основы сложной эусоциальности могли быстро эволюционировать менее чем за 20 млн лет.
РЕЗУЛЬТАТЫ И ДИСКУССИЯ
Для построения всеобъемлющего филогенетического древа, включающего представителей всех ныне существующих подсемейств муравьев, авторы провели два основных типа анализа 4 300 911 аминокислот из 4 151 однокопийного белок-кодирующего гена, полученных от 83 видов (включая 9 представителей отряда перепончатокрылых и 65 новых секвенированных геномов; STAR Methods). Во-первых, авторы использовали суперматричные подходы, в которых все гены объединялись для оценки единого видового дерева. Во-вторых, использовались подходы с использованием супердеревьев, когда деревья видов оценивались по деревьям всех генов. Два лучших дерева, полученных в результате применения каждого подхода, представлены на рис. 1. Каждый узел дерева имеет максимальную поддержку в суперматричном анализе, и почти все узлы (78/82) конгруэнтно поддерживаются как в суперматричном, так и в супердеревянном подходах. Важно отметить, что наиболее глубокие и важные узлы филогении муравьев, включая все отношения между 17 подсемействами муравьев, максимально поддерживаются как суперматричным, так и супердревовидным подходами.
Figure 1. Phylogeny and timeline of ant evolution based on whole-genome data
(по: ©Romiguier et al., 2023)
Полученные результаты подтверждают, что так называемые подсемейства понероидов (Ponerinae, Paraponerinae, Agroecomyrmecinae, Proceratinae, Apomyrminae и Amblyoponinae) являются монофилетическими(6, 7, 8, 9) а не парафилетическими(10, 11, 12). И суперматрица, и супердерево обеспечивают максимальную поддержку монофилии понероидов. Взаимоотношения между подсемействами понероидов также поддерживаются обоими подходами (рис. 1), в том числе для Paraponerinae (один современный вид) и Agroecomyrmecinae (два современных вида), которые по своей природе трудно соотнести с другими подсемействами, поскольку их глубокая филогенетическая дивергенция приводит к образованию длинных ветвей. Анализ маркеров ультраконсервативных элементов (UCE) для увеличенного набора данных, включающего 166 таксонов (STAR Methods), позволил получить те же связи между подсемействами (рис. S1), что еще больше подтверждает мнение о надежности полученной филогении (рис. 1).
Эти анализы важны, поскольку вопрос о корнях филогении муравьев остается спорным с момента обнаружения Martialis heureka, чрезвычайно редкого и морфологически дивергентного вида муравьев, который первоначально предполагался как родственный всем остальным муравьям(10). В некоторых работах было высказано предположение, что Leptanillinae является подсемейством, родственным всем остальным муравьям(11,13) а в одном из недавних исследований было высказано предположение, что Leptanillinae и Martialinae могут образовывать монофилетическую группу(9). Полученный анализ подтверждает последнюю гипотезу: Leptanillinae + Martialinae образуют кладу (далее - клада лептаниломорфов), которая является сестринской группой для всех остальных муравьев (рис. 1). Этот вывод был также подтвержден двумя дальнейшими анализами с контролем состава аутгрупп, которые, как предполагается, могут влиять на укоренение дерева муравьев(9). Во-первых, авторы построили альтернативную суперматрицу из 2343 генов (983 951 аминокислота), содержащую множество аутгрупп, с 115 видами не муравьиных акулятов, заимствованных из опубликованных транскриптомов(14). Эти анализы показали, что включение всех этих аутгрупп не влияет на укоренение филогении муравьев и взаимоотношения подсемейств (рис. S1B). Во-вторых, при использовании случайных комбинаций аутгрупп (см. подробнее методы STAR) авторы всегда находили одинаковые корни, с сильной поддержкой того, что клада лептанилломорф является сестринской по отношению ко всем остальным муравьям (значения бутстрепа: 100 для 109 деревьев и 99 для оставшихся 6 деревьев). Поскольку все виды клады лептанилломорфов бледные, слепые и имеют сходную гипогейную экологию, это позволяет предположить, что некоторые ранние муравьи могли избежать вымирания, уйдя в эти стабильные подземные местообитания до того, как другие линии диверсифицировались, развив новые морфологические и поведенческие адаптации(10).
Согласно полученным оценкам дат дивергенции, общий предок лептаниломорфов жил на рубеже юрского и мелового периодов (~145 млн лет) вскоре после общего предка всех ныне живущих муравьев (~150 млн лет). Это позволяет предположить, что подземный образ жизни существовал у предков доживших до наших дней муравьев или, что более вероятно, гипогейный образ жизни возник на ранних этапах истории лептаниломорф. Этот результат противоречит ископаемым данным, поскольку самые ранние из известных ископаемых коронных муравьев не были специализированы на подземных местообитаниях и происходят из бирманских янтарных отложений, возраст которых составляет ~99 млн лет(15,16). В сочетании с полученными оценками даты дивергенции это указывает на пробел в ископаемой летописи муравьев в ~50 млн лет, что еще больше подчеркивает существующее расхождение между ископаемыми и молекулярными данными, когда речь идет о происхождении муравьев(17). Это напоминает дискуссию о происхождении плацентарных млекопитающих, которые по молекулярным данным относятся к среднему мелу, тогда как ископаемых до кризиса K-T не существует(18). Предполагается, что отсутствие окаменелостей может быть связано с появлением лишь нескольких линий плацентарных млекопитающих и, возможно, с небольшими размерами популяций в меловом периоде(19). Аналогичным образом, возможно, что численность муравьев-crown сначала была низкой и увеличилась только с появлением ангиоспермов(6), чтобы быть представленной в окаменелостях. В качестве альтернативы могут существовать методологические ошибки, приводящие к завышению дат дивергенции(20,21) или неправильному филогенетическому размещению ранних ископаемых муравьев(16).
Для изучения молекулярных изменений, связанных с эволюцией сложной эусоциальности, мы провели анализ положительного отбора на 4 151 гене-ортологе 75 муравьиных геномов (STAR Methods). Процент генов, подвергшихся положительному отбору, сильно варьировал в 38 ветвях - от 0% до 2,6% в одной ветви (рис. 2). Примечательно, что ветвь, ведущая к кладу формикоидов, выделялась как явный выброс, где процент положительного отбора был в 30 раз выше, чем в среднем по другим ветвям дерева. На ветви, ведущей к кладе formicoid, было 110 положительно отобранных генов, тогда как среднее число генов с положительным отбором в других ветвях составляло всего 3,1 (максимальное значение - 20 генов). Этот результат особенно примечателен, если учесть, что гены, рассмотренные в этом анализе, являются высококонсервативными универсальными ортологами для всех видов Hymenoptera(22). Это свидетельствует о том, что на ветви, давшей начало формикоидам, произошли обширные молекулярные изменения в хорошо сохраняемых ключевых генах. В отличие от этого, не было обнаружено никаких свидетельств дальнейшего всплеска положительного отбора на более поздних этапах эволюционной истории формикоидов, в том числе и на многочисленных ветвях, приведших к появлению наиболее сложных эусоциальных видов (рис. 2). Это позволяет предположить, что большинство генетических инноваций, характерных для сложной эусоциальности формакоидов, произошло менее чем за ~20 млн лет в раннем меловом периоде (рис. 1 и 2).
Функциональный анализ для формикоидной ветви показал, что среди 110 положительно отобранных генов ацетилирование гистонов было наиболее значительно перепредставленной функцией. Известно, что ацетилирование гистонов контролирует транскрипционную активность(24), перепрограммирует кормовое поведение основной касты рабочих в малую касту рабочих(25), ритмы активности колонии(26), а также компромисс между продолжительностью жизни и плодовитостью рабочих(27). Ацетилирование гистонов также участвует в определении касты у медоносных пчел благодаря действию маточного молочка(28), и было определено как ключевой кастоспецифичный энхансер транскрипции, регулирующий дифференциальное личиночное развитие маток и рабочих(29). Интересно, что этот анализ выявил положительный отбор на гистоновую ацетилтрансферазу (данные S1) - ген, ранее связанный с функциями, потенциально относящимися к эусоциальности, такими как регуляция полиморфизма рабочих особей(30). Второй наиболее значимой функцией оказалась аутофагия. Неоднократно было показано, что аутофагия необходима для продления жизни матки(31,32) и для кастово-специфической запрограммированной гибели клеток, ответственной за различие в развитии яичников у маток и рабочих пчел(33). Наконец, третьей по значимости функцией является глушение генов с помощью РНК (рис. 2). Из полученных результатов авторы извлекли ген Tudor-SN, который является кандидатом на контроль стерильности рабочих особей у медоносных пчел(34). В целом эти результаты показывают, что у общего предка муравьев-формикоидов произошли важные геномные изменения, связанные с регуляцией экспрессии генов (например, ацетилирование гистонов и РНК сайленсинга генов) и поддержанием сомы (например, аутофагия).
Эти изменения, возможно, сыграли важную роль в эволюции экстремального разделения труда в кладе формикоидов, которая является муравьиной кладой, включающим подавляющее большинство видов, демонстрирующих экстремальные формы сложной эусоциальности (например, максимальный размер колонии в 3 млн. полиморфных рабочих у формикоидов рода кочевых муравьёв Dorylus по сравнению с 50 тыс. мономорфных рабочих у некоторых понероидных видов рода Leptogenys(23). Однако если учесть, что в девяти подсемействах формикоидов встречаются виды с менее сложным уровнем эусоциальности, то это означает, что хотя геномные изменения, произошедшие в раннем мелу, могли способствовать появлению экстремального разделения труда и более сложных форм эусоциальности, они не обязательно привели к таким изменениям в социальной организации. Вопрос о том, какое селективное давление вызвало эти драматические молекулярные изменения, остается открытым и интригующим.
ВЫВОДЫ
Благодаря получению геномных данных по всем подсемействам муравьев, данное исследование позволяет считать кладу лептанилломорф сестринской кладой по отношению ко всем остальным существующим муравьям и прояснить спорные отношения между подсемействами, что будет важно для дальнейших сравнительных исследований муравьев. Сравнительный анализ генома также выявил важные изменения в ключевых молекулярных путях, участвующих в дифференциальной экспрессии генов у цариц и рабочих. Этот всплеск молекулярных инноваций, произошедший более ~20 млн лет назад в начале мелового периода, возможно, сыграл важную роль в эволюции сложной эусоциальности, включая большие размеры колоний, обширный полиморфизм каст и экстремальную плодовитость/долговечность королев, характерные для многих линий формикоидов.
Figure 2. Branch subtending socially diverse formicoid ants shows increased rates of positive selection
(по: ©Romiguier et al., 2023)
Myrmica, Formica, Lasius,
Pheidole, Camponotus Leptothorax
|
| |
|
|
|
|
| |
|
| |
1. Bolton, B. (2021). An online catalog of the ants of the world. https://
antcat.org.
2. Dornhaus, A., Powell, S., and Bengston, S. (2012). Group size and its effects
on collective organization. Annu. Rev. Entomol. 57, 123–141.
3. Oster, G.F., and Wilson, E.O. (1978). Caste and Ecology in the Social
Insects (Princeton University Press).
4. Keller, L., and Genoud, M. (1997). Extraordinary lifespans in ants: a test of
evolutionary theories of ageing. Nature 389, 958–960.
5. Ward, P.S. (2014). The phylogeny and evolution of ants. Annu. Rev. Ecol.
Evol. Syst. 45, 23–43.
6. Moreau, C.S., Bell, C.D., Vila, R., Archibald, S.B., and Pierce, N.E. (2006).
Phylogeny of the ants: diversification in the age of angiosperms. Science
312, 101–104.
7. Ward, P.S., and Fisher, B.L. (2016). Tales of dracula ants: the evolutionary
history of the ant subfamily Amblyoponinae (Hymenoptera: Formicidae).
Syst. Entomol. 41, 683–693.
8. Branstetter, M.G., Longino, J.T., Ward, P.S., and Faircloth, B.C. (2017).
Enriching the ant tree of life: enhanced UCE bait set for genome-scale phylogenetics
of ants and other Hymenoptera. Methods Ecol. Evol. 8,
768–776.
9. Borowiec, M.L., Rabeling, C., Brady, S.G., Fisher, B.L., Schultz, T.R., and
Ward, P.S. (2019). Compositional heterogeneity and outgroup choice influence
the internal phylogeny of the ants. Mol. Phylogenet. Evol. 134,
111–121.
10. Rabeling, C., Brown, J.M., and Verhaagh, M. (2008). Newly discovered sister
lineage sheds light on early ant evolution. Proc. Natl. Acad. Sci. USA
105, 14913–14917.
11. Ku¨ ck, P., Hita Garcia, F., Misof, B., and Meusemann, K. (2011). Improved
phylogenetic analyses corroborate a plausible position of Martialis heureka
in the ant tree of life. PLOS One 6, e21031.
12. Brady, S.G., Schultz, T.R., Fisher, B.L., and Ward, P.S. (2006). Evaluating
alternative hypotheses for the early evolution and diversification of ants.
Proc. Natl. Acad. Sci. USA 103, 18172–18177.
13. Moreau, C.S., and Bell, C.D. (2013). Testing the museum versus
cradle tropical biological diversity hypothesis: phylogeny, diversification,
and ancestral biogeographic range evolution of the ants.
Evolution 67, 2240–2257.
14. Peters, R.S., Krogmann, L., Mayer, C., Donath, A., Gunkel, S.,
Meusemann, K., Kozlov, A., Podsiadlowski, L., Petersen, M., Lanfear,
R., et al. (2017). Evolutionary history of the Hymenoptera. Curr. Biol. 27,
1013–1018.
15. Barden, P., and Grimaldi, D.A. (2016). Adaptive radiation in socially
advanced stem-group ants from the Cretaceous. Curr. Biol. 26, 515–521.
16. Boudinot, B.E., Khouri, Z., Richter, A., Griebenow, Z.H., van de Kamp, T.,
Perrichot, V., and Barden, P. (2022). Evolution and systematics of the
Aculeata and kin (Hymenoptera), with emphasis on the ants
(Formicoidea: y@@@idae fam. nov., Formicidae). Preprint at bioRxiv.
https://doi.org/10.1101/2022.02.20.480183.
17. Borowiec, M.L., Moreau, C.S., and Rabeling, C. (2020). Ants: phylogeny
and classification. In Encyclopedia of Social Insects, C.K. Starr, ed.
(Springer International Publishing), pp. 1–18.
18. dos Reis, M., Inoue, J., Hasegawa, M., Asher, R.J., Donoghue, P.C.J., and
Yang, Z. (2012). Phylogenomic datasets provide both precision and accuracy
in estimating the timescale of placental mammal phylogeny. Proc.
Biol. Sci. 279, 3491–3500.
19. Cooper, A., and Fortey, R. (1998). Evolutionary explosions and the phylogenetic
fuse. Trends Ecol. Evol. 13, 151–156.
20. Springer, M.S., Foley, N.M., Brady, P.L., Gatesy, J., and Murphy, W.J.
(2019). Evolutionary models for the diversification of placental mammals
across the KPg boundary. Front. Genet. 10, 1241.
21. Bromham, L., Duchene, S., Hua, X., Ritchie, A.M., Duchene, D.A., and Ho,
S.Y.W. (2018). Bayesian molecular dating: opening up the black box. Biol.
Rev. Camb. Philos. Soc. 93, 1165–1191.
22. Seppey, M., Manni, M., and Zdobnov, E.M. (2019). BUSCO: assessing
genome assembly and annotation completeness. Methods Mol. Biol.
1962, 227–245.
23. Blanchard, B.D., and Moreau, C.S. (2017). Defensive traits exhibit an
evolutionary trade-off and drive diversification in ants. Evolution 71,
315–328.
24. Struhl, K. (1998). Histone acetylation and transcriptional regulatory mechanisms.
Genes Dev 12, 599–606.
25. Simola, D.F., Graham, R.J., Brady, C.M., Enzmann, B.L., Desplan, C., Ray,
A., Zwiebel, L.J., Bonasio, R., Reinberg, D., Liebig, J., et al. (2016).
Epigenetic (re)programming of caste-specific behavior in the ant
Camponotus floridanus. Science 351, aac6633.
26. Libbrecht, R., Nadrau, D., and Foitzik, S. (2020). A role of histone acetylation
in the regulation of circadian rhythm in ants. iScience 23, 100846.
27. Choppin, M., Feldmeyer, B., and Foitzik, S. (2021). Histone acetylation
regulates the expression of genes involved in worker reproduction and lifespan
in the ant Temnothorax rugatulus. BMC Genomics 22, 871.
28. Spannhoff, A., Kim, Y.K., Raynal, N.J.-M., Gharibyan, V., Su, M.B., Zhou,
Y.Y., Li, J., Castellano, S., Sbardella, G., Issa, J.P., et al. (2011). Histone
deacetylase inhibitor activity in royal jelly might facilitate caste switching
in bees. EMBO Rep. 12, 238–243.
29. Wojciechowski, M., Lowe, R., Maleszka, J., Conn, D., Maleszka, R., and
Hurd, P.J. (2018). Phenotypically distinct female castes in honey bees
are defined by alternative chromatin states during larval development.
Genome Res. 28, 1532–1542.
30. Alvarado, S., Rajakumar, R., Abouheif, E., and Szyf, M. (2015). Epigenetic
variation in the Egfr gene generates quantitative variation in a complex trait
in ants. Nat. Commun. 6, 6513.
31. Madeo, F., Zimmermann, A., Maiuri, M.C., and Kroemer, G. (2015).
Essential role for autophagy in life span extension. J. Clin. Invest. 125,
85–93.
32. Nakamura, S., and Yoshimori, T. (2018). Autophagy and longevity. Mol.
Cells 41, 65–72.
33. Barchuk, A.R., Cristino, A.S., Kucharski, R., Costa, L.F., Simo˜ es, Z.L., and
Maleszka, R. (2007). Molecular determinants of caste differentiation in the
highly eusocial honeybee Apis mellifera. BMC Dev. Biol. 7, 70.
34. Hartfelder, K., Tiberio, G.J., Lago, D.C., Dallacqua, R.P., and Bitondi,
M.M.G. (2018). The ovary and its genes—developmental processes underlying
the establishment and function of a highly divergent reproductive
system in the female castes of the honey bee, Apis mellifera. Apidologie
49, 49–70.
35. Bolger, A.M., Lohse, M., and Usadel, B. (2014). Trimmomatic: a flexible
trimmer for Illumina sequence data. Bioinformatics 30, 2114–2120.
36. Jackman, S.D., Vandervalk, B.P., Mohamadi, H., Chu, J., Yeo, S.,
Hammond, S.A., Jahesh, G., Khan, H., Coombe, L., Warren, R.L., and
Birol, I. (2017). ABySS 2.0: resource-efficient assembly of large genomes
using a Bloom filter. Genome Res. 27, 768–777.
37. Chikhi, R., and Medvedev, P. (2014). Informed and automated k-mer size
selection for genome assembly. Bioinformatics 30, 31–37.
38. Laetsch, D.R., and Blaxter, M.L. (2017). BlobTools: interrogation of
genome assemblies. F1000Res 6, 1287.
39. Bankevich, A., Nurk, S., Antipov, D., Gurevich, A.A., Dvorkin, M., Kulikov,
A.S., Lesin, V.M., Nikolenko, S.I., Pham, S., Prjibelski, A.D., and Pyshkin,
A.V. (2012). SPAdes: a new genome assembly algorithm and its applications
to single-cell sequencing. J. Comput. Biol. 19, 455–477.
40. Zdobnov, E.M., Tegenfeldt, F., Kuznetsov, D., Waterhouse, R.M., Sima˜ o,
F.A., Ioannidis, P., Seppey, M., Loetscher, A., and Kriventseva, E.V.
(2017). OrthoDB v9. 1: cataloging evolutionary and functional annotations
for animal, fungal, plant, archaeal, bacterial and viral orthologs. Nucleic
41. Waterhouse, R.M., Seppey, M., Sima˜ o, F.A., Manni, M., Ioannidis, P.,
Klioutchnikov, G., Kriventseva, E.V., and Zdobnov, E.M. (2018). BUSCO
applications from quality assessments to gene prediction and phylogenomics.
Mol. Biol. Evol. 35, 543–548.
42. Katoh, K., Kuma, K., Toh, H., and Miyata, T. (2005). MAFFT version 5:
improvement in accuracy of multiple sequence alignment. Nucleic Acids
Res. 33, 511–518.
43. Borowiec, M.L. (2019). Spruceup: fast and flexible identification, visualization,
and removal of outliers from large multiple sequence alignments.
J. Open Source Softw. 4, 1635.
44. Capella-Gutierrez, S., Silla-Martınez, J.M., and Gabaldon, T. (2009).
trimAl: a tool for automated alignment trimming in large-scale phylogenetic
analyses. Bioinformatics 25, 1972–1973.
45. Nguyen, L.T., Schmidt, H.A., von Haeseler, A., and Minh, B.Q. (2015). IQTREE:
a fast and effective stochastic algorithm for estimating maximumlikelihood
phylogenies. Mol. Biol. Evol. 32, 268–274.
46. Zhang, C., Rabiee, M., Sayyari, E., and Mirarab, S. (2018). ASTRAL-III:
polynomial time species tree reconstruction from partially resolved gene
trees. BMC Bioinformatics 19, 153.
47. Ranwez, V., Harispe, S., Delsuc, F., and Douzery, E.J.P. (2011). MACSE:
multiple alignment of coding sequences accounting for frameshifts and
stop codons. PLOS One 6, e22594.
48. Di Franco, A., Poujol, R., Baurain, D., and Philippe, H. (2019). Evaluating
the usefulness of alignment filtering methods to reduce the impact of errors
on evolutionary inferences. BMC Evol. Biol. 19, 21.
49. Smith, M.D., Wertheim, J.O., Weaver, S., Murrell, B., Scheffler, K., and
Kosakovsky Pond, S.L. (2015). Less is more: an adaptive branch-site
random effects model for efficient detection of episodic diversifying selection.
Mol. Biol. Evol. 32, 1342–1353.
50. Alexa, A., and Rahnenfuhrer, J. (2009). Gene set enrichment analysis with
topGO. Bioconductor Improv. 27, 1–26.
51. Holt, C., and Yandell, M. (2011). MAKER2: an annotation pipeline and
genome-database management tool for second-generation genome projects.
BMC Bioinformatics 12, 491.
52. Boratyn, G.M., Camacho, C., Cooper, P.S., Coulouris, G., Fong, A., Ma,
N., Madden, T.L., Matten, W.T., McGinnis, S.D., Merezhuk, Y., et al.
(2013). BLAST: a more efficient report with usability improvements.
Nucleic Acids Res. 41, W29–W33.
53. Chen, N. (2004). Using RepeatMasker to identify repetitive elements in
genomic sequences. Curr. Protoc. Bioinform. 5, 4–10.
54. Slater, G.S.C., and Birney, E. (2005). Automated generation of heuristics
for biological sequence comparison. BMC Bioinformatics 6, 31.
55. Korf, I. (2004). Gene finding in novel genomes. BMC Bioinformatics 5, 59.
56. Stanke, M., and Morgenstern, B. (2005). AUGUSTUS: a web server for
gene prediction in eukaryotes that allows user-defined constraints.
Nucleic Acids Res. 33, W465–W467.
57. Schattner, P., Brooks, A.N., and Lowe, T.M. (2005). The tRNAscan-SE,
snoscan and snoGPS web servers for the detection of tRNAs and
snoRNAs. Nucleic Acids Res. 33, W686–W689.
58. Emms, D.M., and Kelly, S. (2019). OrthoFinder: phylogenetic orthology
inference for comparative genomics. Genome Biol. 20, 238.
59. Mendes, F.K., Vanderpool, D., Fulton, B., and Hahn, M.W. (2020). CAFE 5
models variation in evolutionary rates among gene families. Bioinformatics
36, 5516–5518.
60. Huerta-Cepas, J., Szklarczyk, D., Heller, D., Hernandez-Plaza, A.,
Forslund, S.K., Cook, H., Mende, D.R., Letunic, I., Rattei, T., Jensen,
L.J., et al. (2019). eggNOG 5.0: a hierarchical, functionally and phylogenetically
annotated orthology resource based on 5090 organisms and 2502
viruses. Nucleic Acids Res. 47, D309–D314.
61. Li, H., and Durbin, R. (2009). Fast and accurate short read alignment with
Burrows–Wheeler transform. Bioinformatics 25, 1754–1760.
62. Yu, G. (2020). Using ggtree to visualize data on tree-like structures. Curr.
Protoc. Bioinformatics. 69, e96.
63. Aljanabi, S.M., and Martinez, I. (1997). Universal and rapid salt-extraction
of high quality genomic DNA for PCR-based techniques. Nucleic Acids
Res. 25, 4692–4693.
64. Hoang, D.T., Chernomor, O., Von Haeseler, A., Minh, B.Q., and Vinh, L.S.
(2018). UFBoot2: improving the ultrafast bootstrap approximation. Mol.
Biol. Evol. 35, 518–522.
65. Naser-Khdour, S., Minh, B.Q., Zhang, W., Stone, E.A., and Lanfear, R.
(2019). The prevalence and impact of model violations in phylogenetic
analysis. Genome Biol. Evol. 11, 3341–3352.
66. Wang, H.C., Minh, B.Q., Susko, E., and Roger, A.J. (2018). Modeling site
heterogeneity with posterior mean site frequency profiles accelerates accurate
phylogenomic estimation. Syst. Biol. 67, 216–235.
67. Tihelka, E., Cai, C., Giacomelli, M., Lozano-Fernandez, J., Rota-Stabelli,
O., Huang, D., Engel, M.S., Donoghue, P.C.J., and Pisani, D. (2021). The
evolution of insect biodiversity. Curr. Biol. 31, R1299–R1311.
68. Paradis, E., and Schliep, K. (2019). ape 5.0: an environment for modern
phylogenetics and evolutionary analyses in R. Bioinformatics 35, 526–528.
69. Gatesy, J., and Springer, M.S. (2014). Phylogenetic analysis at deep timescales:
unreliable gene trees, bypassed hidden support, and the coalescence/
concatalescence conundrum. Mol. Phylogenet. Evol. 80, 231–266.
70. Faircloth, B.C. (2016). PHYLUCE is a software package for the analysis of
conserved genomic loci. Bioinformatics 32, 786–788.
71. Yang, Z. (2007). PAML 4: phylogenetic analysis by maximum likelihood.
Mol. Biol. Evol. 24, 1586–1591.
72. dos Reis, M., and Yang, Z. (2011). Approximate likelihood calculation on a
phylogeny for Bayesian estimation of divergence times. Mol. Biol. Evol. 28,
2161–2172.
73. Economo, E.P., Narula, N., Friedman, N.R., Weiser, M.D., and Guenard, B.
(2018). Macroecology and macroevolution of the latitudinal diversity
gradient in ants. Nat. Commun. 9, 1778.
74. Rambaut, A., Drummond, A.J., Xie, D., Baele, G., and Suchard, M.A.
(2018). Posterior summarization in Bayesian phylogenetics using Tracer
1.7. Syst. Biol. 67, 901–904.
75. Yang, Z., and Dos Reis, M. (2011). Statistical properties of the branch-site
test of positive selection. Mol. Biol. Evol. 28, 1217–1228.
76. Benjamini, Y., and Hochberg, Y. (1995). Controlling the false discovery
rate: a practical and powerful approach to multiple testing. J. R. Stat.
Soc. B 57, 289–300.
77. Galtier, N., and Duret, L. (2007). Adaptation or biased gene conversion?
Extending the null hypothesis of molecular evolution. Trends Genet. 23,
273–277.
78. Romiguier, J., and Roux, C. (2017). Analytical biases associated with GCcontent
in molecular evolution. Front. Genet. 8, 16.
Supplemental References
S1 Nygaard, S. et al. (2011). The genome of the leaf-cutting ant Acromyrmex echinatior suggests
key adaptations to advanced social life and fungus farming. Genome Res. 21, 1339–1348.
S2 Bonasio, R. et al. (2010). Genomic comparison of the ants Camponotus floridanus and
Harpegnathos saltator. Science 329, 1068–1071.
S3 Suen, G. et al. (2011) The genome sequence of the leaf-cutter ant Atta cephalotes reveals
Insights into Its Obligate Symbiotic Lifestyle. PLoS Genet 7, e1002007.
S4 Wurm, Y. et al. (2011). The genome of the fire ant Solenopsis invicta. Proceedings of the
National Academy of Sciences 108, 5679–5684.
S5 Smith, C. R. et al. (2011). Draft genome of the red harvester ant Pogonomyrmex barbatus.
Proceedings of the National Academy of Sciences 108, 5667–5672.
S6 Errbii, M. et al. (2021) Transposable elements and introgression introduce genetic variation in
the invasive ant Cardiocondyla obscurior. Mol Ecol mec.16099 doi:10.1111/mec.16099.
S7 Smith, C. D. et al. (2011). Draft genome of the globally widespread and invasive Argentine ant
(Linepithema humile). Proceedings of the National Academy of Sciences 108, 5673–5678.
S8 Oxley, P. R. et al. (2014). The genome of the clonal raider ant Cerapachys biroi. Current
Biology 24, 451–458.
S9 The Honeybee Genome Sequencing Consortium. (2006). Insights into social insects from the
genome of the honeybee Apis mellifera. Nature 443, 931–949.
S10 Sadd, B. M. et al. (2015). The genomes of two key bumblebee species with primitive eusocial
organization. Genome Biol 16, 76.
S11 Kapheim, K. M. et al. (2015). Genomic signatures of evolutionary transitions from solitary to
group living. Science 348, 1139–1143.
S12 Kocher, S. D. et al. (2013). The draft genome of a socially polymorphic halictid bee,
Lasioglossum albipes. Genome Biol 14, R142.
|
| |
| |
|
©2023, Vladislav Krasilnikov (translation & supplement)
|
|
Всякое использование без согласования с автором и без активной гиперссылки на наш сайт преследуется в
соответствии с Российским законодательством об охране авторских прав.
|
